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Apr 01, 2024

Arrecife

Naturaleza (2023)Cita este artículo 5759 Accesos 229 Detalles de Altmetric Metrics Los arrecifes de coral son ecosistemas muy diversos que prosperan en aguas pobres en nutrientes, un fenómeno frecuentemente denominado

Naturaleza (2023)Cita este artículo

5759 Accesos

229 altmétrico

Detalles de métricas

Los arrecifes de coral son ecosistemas muy diversos que prosperan en aguas pobres en nutrientes, un fenómeno frecuentemente denominado la paradoja de Darwin1. La demanda de energía de los animales hospedadores coralinos a menudo puede satisfacerse plenamente mediante la producción excesiva de fotosintatos ricos en carbono por parte de sus algas simbiontes2,3. Sin embargo, la comprensión de los mecanismos que permiten a los corales adquirir los nutrientes vitales nitrógeno y fósforo de sus simbiontes es incompleta4,5,6,7,8,9. Aquí mostramos, a través de una serie de experimentos a largo plazo, que la absorción de nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos por parte de los simbiontes por sí sola es suficiente para sostener el rápido crecimiento de los corales. A continuación, considerando los balances de nitrógeno y fósforo del huésped y los simbiontes, identificamos que estos nutrientes se recolectan a través de la "cultivación" del simbionte y se translocan al huésped mediante la digestión del exceso de células del simbionte. Finalmente, utilizamos un experimento natural a gran escala en el que las aves marinas fertilizan algunos arrecifes pero no otros, para demostrar que la utilización eficiente de nutrientes inorgánicos disueltos por corales simbióticos establecidos en nuestros experimentos de laboratorio tiene el potencial de mejorar el crecimiento de los corales en estado salvaje en el nivel del ecosistema. Alimentarse de simbiontes permite a los animales coralinos aprovechar una importante reserva de nutrientes y ayuda a explicar el éxito evolutivo y ecológico de los corales simbióticos en aguas con nutrientes limitados.

Los corales simbióticos funcionan como mixótrofos en los que la demanda metabólica de carbono del animal huésped a menudo puede satisfacerse mediante la translocación de productos fotosintéticos ricos en carbono de sus simbiontes dinoflagelados2,3. Aunque esta transferencia de carbono sostiene la producción de energía del país anfitrión, no puede promover su crecimiento10. En cambio, se cree que el huésped absorbe nitrógeno (N) y fósforo (P) en una estequiometría favorable necesaria para producir los elementos esenciales para el crecimiento y la reproducción, principalmente alimentándose de material orgánico disuelto o en partículas, incluido el plancton y los aminoácidos libres disueltos11. ,12,13. Los simbiontes se benefician de la heterotrofia del huésped al reciclar productos de excreción ricos en N y P del metabolismo del huésped que luego pueden utilizar para promover su propio crecimiento11,12,14. Retener estos valiosos compuestos dentro de la asociación simbiótica se considera la otra función principal del socio fotosintético10.

Los animales coralinos tienen la capacidad de incorporar algo de amonio (NH4+) directamente15,16. Sin embargo, esta vía de absorción directa es cuantitativamente trivial en comparación con las tasas de asimilación de NH4+ de 14 a 23 veces mayores de sus simbiontes16. Por el contrario, los corales hospedadores no pueden asimilar directamente el nitrato (NO3) porque el tejido animal carece de las enzimas necesarias15,17. Por tanto, la captación y asimilación de NO3 se produce exclusivamente a través de los simbiontes18. Lo mismo se aplica al fósforo en su forma inorgánica disuelta (PO4)11. No está claro hasta qué punto la adquisición de N y P por parte de los simbiontes contribuye al crecimiento del huésped y el conocimiento sobre la partición de nutrientes sigue siendo incompleto. Estudios anteriores que utilizaron simbiontes aislados sugirieron que sólo pequeñas cantidades de N en forma de aminoácidos se liberan de las células simbiontes y podrían estar disponibles para el huésped5,7,8,9. Más recientemente, experimentos de espectrometría de masas de iones secundarios a nanoescala (NanoSIMS) han visualizado la translocación de 15N desde el simbionte, el sitio prominente de absorción de N, al huésped16,18. Además, se ha observado la translocación de cantidades sustanciales de N del simbionte al huésped en un coral Acropora en estado salvaje6. Además, estudios recientes indican que cantidades considerables de aminoácidos ricos en N en el tejido del huésped se originan a partir de los simbiontes16,19,20,21. En la actualidad, no hay evidencia de la transferencia de fósforo del simbionte al huésped11. De hecho, los simbiontes son considerados un sumidero de fósforo dentro de la simbiosis4. Por lo tanto, el conocimiento actual no puede explicar los efectos del N y P inorgánicos disueltos en la promoción del crecimiento del huésped descritos en varios estudios de corales en entornos experimentales y en el entorno natural22,23,24,25,26,27,28,29. En consecuencia, aún no se comprende suficientemente un mecanismo clave que controla la productividad de los arrecifes de coral del mundo; un hecho que es de particular preocupación porque los nutrientes inorgánicos disueltos pueden representar local o temporalmente las fuentes más importantes de N o P en aguas tropicales que de otro modo serían pobres en nutrientes (Datos ampliados, Fig. 1).

Incluso en cuencas oceánicas pobres en nutrientes, los arrecifes de coral y las aguas circundantes pueden reponerse periódicamente con N y P inorgánicos disueltos procedentes de aguas más profundas y ricas en nutrientes mediante surgencias, ondas internas y mezclas verticales22,30,31,32,33,34. En tales cuerpos de agua oligotróficos, los nutrientes tienden a ser absorbidos rápidamente por los productores primarios y, por lo tanto, ingresan a los arrecifes a menudo en forma de fitoplancton35,36. Sin embargo, las esponjas y otros filtradores que viven dentro y sobre el marco del arrecife pastan en este plancton y remineralizan el N y el P29,36,37 orgánicos. La nueva liberación de nutrientes en su forma inorgánica en las inmediaciones de los corales puede representar la vía de importación más importante de nuevos nutrientes a los arrecifes36,37. Se pueden introducir más nutrientes inorgánicos disueltos en los sistemas de arrecifes desde fuentes terrestres y mediante productos de excreción de peces y aves marinas migratorias (guano)28,38,39,40. La deposición de guano de aves marinas, específicamente, puede introducir cantidades significativas de nitrógeno y fósforo a los sistemas de arrecifes28,38,39,40. De hecho, la cantidad de N disponible en forma inorgánica disuelta, principalmente nitrato, en los arrecifes cercanos a las colonias de aves marinas puede ser aproximadamente 90 veces mayor que la cantidad disponible para los corales en forma de zooplancton en arrecifes de otros lugares (Datos ampliados, Fig. 1 y Tablas de datos 1 y 2).

El suministro de N y P inorgánicos disueltos tiene dos consecuencias potenciales para los corales simbióticos. Primero, los nutrientes pasan a estar directamente disponibles para los simbiontes15,22,28,32,41,42. En segundo lugar, los nutrientes pueden aumentar la productividad del ecosistema natural o experimental más amplio20,31, produciendo mayores partículas de N y P orgánico que pueden servir como alimento para el huésped animal coralino20. Por lo tanto, cuantificar en qué medida cada miembro de la simbiosis coral-dinoflagelados se beneficia del aumento de los niveles de nutrientes es notoriamente difícil. Aquí, revelamos un mecanismo mediante el cual los animales de coral se benefician del N y P inorgánicos disueltos, cerrando la brecha en la comprensión de cómo este importante conjunto de nutrientes puede promover el crecimiento de los corales y el desarrollo de los arrecifes. Presentamos los resultados de una serie de experimentos a largo plazo en condiciones de nutrientes estrictamente controladas en el laboratorio43,44,45 para probar los efectos directos del N y P inorgánicos disueltos en el crecimiento de diez especies de coral comunes. A continuación, utilizamos los resultados de nuestros experimentos de etiquetado de isótopos estables y fisiológicos en un modelo matemático para establecer el mecanismo por el cual N y P se transfieren del simbionte al huésped. Finalmente, utilizamos un experimento de enriquecimiento de nutrientes naturales a gran escala en combinación con el rastreo de isótopos estables para demostrar que estos procesos pueden ser críticos para el crecimiento de las comunidades de coral en la naturaleza.

Expusimos 10 colonias replicadas para cada una de las 9 especies de coral duro y una blanda a concentraciones repletas o limitantes de nitrato y fosfato durante más de 6,5 meses (Figura 1 complementaria y Métodos). Los nutrientes en estas formas químicas no pueden ser asimilados directamente por los animales huéspedes y el material particulado que potencialmente podría servir como alimento se eliminó mediante esterilización UV y microfiltración antes de que el agua ingresara a los tanques de flujo con los corales experimentales. Para los corales mantenidos en el sistema de acuario con nutrientes limitados, el crecimiento y la calcificación comenzaron a estancarse después de aproximadamente 50 días (Fig. 1a-c). Durante el mismo período, estos corales perdieron más de la mitad de su población de simbiontes, lo que resultó en una apariencia blanqueada (Fig. 1a, b). Por el contrario, en el sistema repleto de nutrientes, los corales crecieron y se calcificaron a un ritmo exponencial (Fig. 1b-d), mientras que la densidad de simbiontes permaneció constante (Fig. 1b, d). Al final del experimento, el área de coral cubierta con tejido vivo había aumentado aproximadamente tres veces en los corales que vivían en condiciones repletas de nutrientes, lo que indica un aumento concomitante de la biomasa del huésped y del simbionte. Utilizamos un subconjunto de estos corales experimentales (Montipora foliosa, Montipora capricornis, Acropora polystoma y Stylophora pistillata) para determinar el contenido de N y P del tejido que cubre el área de coral expandida. El aumento de la biomasa del huésped por colonia cultivada en condiciones repletas de nutrientes corresponde a una ganancia promedio de 0,25 mg de P y 2,44 mg de N. Debido a que los corales huéspedes fueron privados de alimento particulado en nuestros experimentos, este aumento de N y P indica una absorción eficiente. de N y P inorgánicos disueltos por el simbionte y posterior transferencia al huésped.

a, Cambios en la superficie de los corales y la densidad de simbiontes en condiciones de limitación de nutrientes. au, unidades arbitrarias. b, Muestras replicadas representativas de cada especie de coral experimental que muestran cambios visuales en el área del coral y el color dependiente de la densidad del simbionte a lo largo del tiempo en condiciones de nutrientes limitados (arriba) y repletas de nutrientes (abajo). Barras de escala, 1 cm. c, Cambios en la masa de coral en condiciones de escasez y abundancia de nutrientes. Los cambios masivos de las especies de corales escleractinios se deben principalmente al crecimiento de los esqueletos calcáreos. d, Cambios en la superficie de los corales y la densidad de simbiontes en condiciones repletas de nutrientes. Los datos se presentan como media ± sem para n = 10 especies de coral diferentes para cada una de las 2 condiciones experimentales (se analizaron de 6 a 10 colonias replicadas para cada especie). Los puntos de datos están equipados con funciones de disminución, aumento o saturación exponencial. Se muestran los valores de R2 que indican la calidad de los ajustes. El ajuste lineal horizontal a través de la media de la muestra describe la densidad de simbiontes a lo largo del tiempo.

Datos fuente

Para probar nuestra hipótesis de que el N y el P responsables de sostener el crecimiento del huésped en nuestros experimentos fueron suministrados por los simbiontes, llevamos a cabo un experimento de etiquetado con isótopos estables. Tres especies de coral (Euphyllia paradivisa, A. polystoma y S. pistillata) fueron expuestas a pulsos diarios de 2 h de cantidades controladas de NO3 y PO4 enriquecidos con 15N durante 5 días por semana durante un período de más de 8 meses en compartimentos separados de el sistema experimental que de otro modo estaría limitado en nutrientes (Figura 1 complementaria y Métodos). Los corales expuestos a pulsos de nutrientes inorgánicos disueltos crecieron aproximadamente 3,7 veces más que los controles (Fig. 2a). Al final de nuestros experimentos, los valores de 15N (δ15N) tanto para los simbiontes como para el tejido huésped eran más de 200 veces más altos que los de los controles (Fig. 2b). El enriquecimiento significativo de 15N en el tejido del huésped proporciona evidencia directa de que la ganancia de N del huésped se logró mediante la absorción de 15NO3 disuelto por el simbionte. Durante la duración del experimento, cada colonia absorbió en promedio alrededor de 121 µmol N y 5,7 µmol P del agua en forma inorgánica disuelta (Fig. 2c, d). Esta absorción resultó en una ganancia de alrededor de 4,8 µmol N y 0,14 µmol P por el tejido simbionte y alrededor de 8,4 µmol N y 0,35 µmol P por el tejido huésped (Fig. 2c, d). La eficiencia de conversión de nutrientes inorgánicos disueltos en biomasa simbionte orgánica particulada fue de alrededor del 4,0% para N y del 2,5% para P. Sorprendentemente, la eficiencia de conversión fue mayor en el tejido huésped (aproximadamente 7,0% para N y 6,2% para P), lo que indica que el huésped representa un sumidero para el N y P absorbidos por el simbionte en forma inorgánica disuelta. Estos resultados muestran que pulsos relativamente cortos de 2 h por día en un sistema que de otro modo estaría limitado en nutrientes pueden ser suficientes para promover el crecimiento del coral (Fig. 2a). Este hallazgo puede ayudar a explicar la mayor dominancia de los corales en los sistemas de arrecifes que experimentan pulsos de nutrientes de duración similar impulsados, por ejemplo, por ondas internas22,46 (Datos ampliados, figura 1).

a, Aumento de la superficie del coral en respuesta a pulsos definidos con 15NO3 y PO4 en relación con los controles no tratados. n es el número de individuos independientes por especie para tratamientos (T) y controles (C). A. polistoma: nt = 10, nc = 10; S. pistillata: nt = 9, nc = 8; E. paradivisa: nt = 7, nc = 7. b, δ15N (‰) del tejido huésped (H) y simbiontes (S) en respuesta al tratamiento con pulsos definidos de 15NO3 en comparación con controles no tratados. Los números sobre las barras de control indican los valores de δ15N (‰). Los datos son media ± DE de muestras replicadas para cada especie (n = 3 muestras independientes de tejido huésped o simbiontes de individuos independientes para todas las especies, excepto n = 2 para el control de E. paradivisa). Los asteriscos indican diferencias estadísticamente significativas entre tratamiento y control (n = 3 especies biológicas independientes por comunidad simbionte); Comparaciones por pares de prueba t, PH de dos colas = 0,0002, PS = 0,0007. c,d, La cantidad de N y P absorbida del agua y la ganancia de N y P del tejido huésped y los simbiontes durante 217 días. Los datos están normalizados según la media de la superficie del coral. Las barras de error representan la suma de la absorción de N y P del agua de n = 3 mediciones independientes en tres días diferentes y de la ganancia de N y P por el coral de n = 3 muestras de tejido independientes de diferentes individuos.

Datos fuente

Nuestros experimentos en condiciones controladas establecen que la asimilación de nutrientes inorgánicos por parte del simbionte puede sostener plenamente el crecimiento de los corales simbióticos. Además, nuestros resultados también demuestran que tanto el N como, inesperadamente, el P se transfieren eficientemente de los simbiontes al huésped. Estos hallazgos no pueden explicarse por la comprensión mecanicista actual de la partición de P dentro de la simbiosis4. Sin embargo, trabajos anteriores propusieron que los corales digieran parte de su población de simbiontes para controlar la cantidad de simbiontes47. Este proceso tiene lugar en los mesenterios del coral tras la fagocitosis de células simbiontes previamente liberadas en la cavidad gastrodérmica mediante exocitosis47. Nuestra hipótesis es que los huéspedes coralinos utilizan esta estrategia para evitar que sus simbiontes crezcan demasiado, así como para adquirir eficientemente el N y el P necesarios para su crecimiento a través de la digestión de los simbiontes. Si el coral huésped no tiene acceso a alimentos orgánicos particulados, como en nuestro experimento, un presupuesto detallado de N y P del crecimiento del huésped y del simbionte explicará la translocación de estos nutrientes a través de la digestión del simbionte al huésped.

A continuación, cuantificamos la proporción de la población de simbiontes digerida por el coral huésped en nuestros experimentos (tasa de digestión de simbiontes). Con base en los índices mitóticos individuales de simbiontes de M. foliosa, M. capricornis, A. polystoma y S. pistillata cultivados en condiciones repletas de nutrientes, encontramos que la tasa de proliferación diaria promedio fue de 4,2 ± 0,8% de la población total de simbiontes. Luego, utilizamos los índices mitóticos específicos de cada especie para calcular el número total de células simbiontes por colonia de coral que se puede esperar de la proliferación de la población simbionte inicial durante la duración del experimento de 203 días (Figs. 1 y 3a). Este número teórico excedió el número real de simbiontes por colonia de coral medido al final del experimento en cuatro órdenes de magnitud, incluso cuando se restó el número de células simbiontes expulsadas de los corales (tasa promedio de expulsión ≈ 0,02 ± 0,01% del simbionte). población por día) (Fig. 3a). Las bajas tasas de expulsión de simbiontes determinadas en nuestro experimento coinciden con el rango publicado anteriormente48, lo que indica que en estos organismos se está produciendo una mayor eliminación de células simbiontes. Calculamos que el huésped debe digerir 3,5 ± 0,7% de la población de simbiontes por día para predecir el aumento real en el número de simbiontes debido a la expansión relacionada con el crecimiento del área de coral a las densidades celulares constantes observadas (Figs. 1 y 3a). ).

a, Expansión esperada de la población de simbiontes en corales cultivados en condiciones repletas de nutrientes según la división celular (índice mitótico (+MI)) y las tasas de expulsión durante 203 días, el aumento observado en el número de simbiontes y un modelo que reproduce los aumentos observados en el número. basado en la eliminación continua de simbiontes por parte del anfitrión. b, Aumento esperado y disminución observada y modelada en el número de simbiontes en corales cultivados en condiciones de limitación de nutrientes. c,d, Correlación entre el número de simbiontes faltantes y el crecimiento de los corales medido como aumento del área en condiciones repletas de nutrientes durante 203 días (c) y condiciones limitadas de nutrientes durante 84 días (d). a – d, los puntos representan el promedio normalizado ± sem para cuatro especies de coral (A. polystoma, S. pistillata, M. capricornis y M. foliosa). El promedio para cada especie representa de 6 a 10 colonias. Se muestran los valores de R2. La correlación entre las variables de cada ajuste en c,d es significativa (P <0,0001).

Datos fuente

Luego determinamos si la digestión de simbiontes proporciona suficiente N y P para sostener el crecimiento del coral. Utilizamos la tasa de digestión de simbiontes de 3,5 ± 0,7% para calcular la cantidad de N y P contenida en la fracción de simbiontes que constituye la diferencia entre los números de simbiontes esperados y medidos al final del experimento. Las cantidades de N y P relacionadas con esta fracción simbionte no contabilizada corresponden a alrededor de 3,0 veces y 1,9 veces las cantidades de N y P, respectivamente, que fueron obtenidas por el anfitrión (Datos ampliados, Fig. 2a), suficiente para explicar el crecimiento medido en el experimento. Además, el número de simbiontes no contabilizados muestra una relación lineal positiva significativa con el aumento medido en el área de coral en los momentos experimentales correspondientes (Fig. 3c). Esta correlación indica claramente que el coral anfitrión "cultiva" los simbiontes y digiere regularmente una proporción de su población para satisfacer su demanda nutricional. Esto se ve respaldado por el hecho de que después de la transferencia a condiciones limitantes de nutrientes, los corales continuaron creciendo durante aproximadamente 4 semanas a tasas similares a sus contrapartes en el sistema repleto de nutrientes (Fig. 1a, c). Su ganancia de área asociada estuvo fuertemente correlacionada con la disminución concomitante en el número de simbiontes (Fig. 1a). Utilizando la tasa de digestión diaria de simbiontes previamente determinada de 3,5 ± 0,7% y una tasa de división celular diaria promedio de 0,84 ± 0,16% calculada para corales cultivados en condiciones de nutrientes limitados, el resultado de nuestro modelo coincide claramente con los números de simbiontes observados. Por lo tanto, proporcionamos una prueba experimental independiente de la precisión del modelo (Fig. 3b). Además, el número calculado de simbiontes digeridos en condiciones de limitación de nutrientes muestra nuevamente una relación lineal positiva con el aumento medido en el área de coral durante los primeros momentos experimentales (Fig. 3d). Además, el contenido de N y P de los simbiontes faltantes puede proporcionar suficiente N y P para impulsar el crecimiento del huésped durante estas primeras cuatro semanas (Datos ampliados, figura 2b). En particular, la tasa diaria de digestión de simbiontes de 3,5 ± 0,7% determinada a partir de nuestros experimentos concuerda excelentemente con la frecuencia promedio de células simbiontes degradadas (3,8%) en el tejido de 8 especies de coral recolectadas de los arrecifes de Okinawa47.

Exploramos si el mecanismo de absorción y translocación de nitrógeno inorgánico disuelto a través de la digestión simbiótica establecido en nuestros experimentos de laboratorio puede ayudar a explicar el presupuesto de N de los corales simbióticos en ambientes de arrecifes naturales a nivel de ecosistema. Con este fin, estudiamos un experimento único a gran escala de enriquecimiento de nutrientes naturales en el archipiélago de Chagos. Este complejo de atolones de arrecifes en su mayoría deshabitados en el Océano Índico ecuatorial central está formado por islas donde densas poblaciones de aves marinas introducen grandes cantidades de guano a las aguas circundantes, junto con islas donde la densidad de aves marinas y el aporte de guano son bajos38. La producción de guano por parte de las colonias de aves marinas da como resultado un aumento de las concentraciones de nitratos y fosfatos en las aguas de los arrecifes adyacentes28,38,39,49 (Datos ampliados, figura 1 y tabla de datos ampliados 1). Cerca de islas de coral con altas densidades de aves marinas, se han registrado concentraciones elevadas de PO4 de 30 nM, en comparación con 5 nM cerca de islas con bajas densidades de aves marinas39. Cerca de la costa de las islas de aves marinas, las concentraciones de NO3 pueden alcanzar valores tan altos como 10 a 20 μM, mientras que las mediciones en sitios de referencia con bajas densidades de aves marinas28,49 pueden arrojar valores en el rango entre 0,01 y 0,73 μM.

Debido a que el δ15N del N inorgánico disuelto derivado del guano es alto en comparación con los niveles normales de los arrecifes28,38, puede usarse como un marcador natural para la absorción de N inorgánico disuelto y su posterior partición dentro de la asociación simbiótica49. Como la asimilación de nitrato está restringida al simbionte, cualquier aumento en el δ15N del huésped puede asignarse inequívocamente a la absorción de N disuelto por parte del simbionte y su posterior translocación al huésped18. Asimismo, el NH4+, si está presente en el agua, será incorporado en su mayor parte por el simbionte16. Por lo tanto, se puede suponer con seguridad que una gran cantidad de nitrógeno inorgánico disuelto entrará en la asociación simbiótica mediante la asimilación por parte de los simbiontes. Al comparar los valores de δ15N del tejido huésped y los simbiontes de los corales Acropora, encontramos que la presencia de aves marinas da como resultado valores isotópicos significativamente mayores tanto del huésped como del simbionte (Fig. 4a, b). El promedio δ15N del tejido coralino huésped en arrecifes próximos a islas con aves marinas es comparable a los valores obtenidos de macroalgas en los mismos hábitats de arrecife38, asignando aparentemente a los corales al mismo nivel trófico que un organismo totalmente autótrofo N y P (Fig. 4b). Por el contrario, el zooplancton recolectado de arrecifes de islas con aves marinas no exhibió valores de δ15N significativamente más altos en comparación con muestras de islas sin aves marinas, lo que indica un origen predominantemente alóctono de este suministro de N orgánico para los corales.

a, δ15N para tejido huésped y simbiontes asociados de islas con densidades altas (+B) o bajas (-B) de aves marinas. Se muestra la ecuación del ajuste lineal y R2 ajustado. b, δ15N de muestras biológicamente independientes de islas con densidades altas o bajas de aves marinas para hospedadores de coral (n+B = 27, n-B = 25), simbiontes (n+B = 27, n-B = 25), su nitrógeno fuentes (zooplancton (n+B = 18, n−B = 17) y guano de aves (n = 22)). Se incluyen macroalgas (n+B = 55, n−B = 45) de los mismos arrecifes para comparación. En los diagramas de caja, la línea central muestra la mediana, el cuadro abarca los percentiles 25 y 75, y los bigotes se extienden hasta los valores mínimo y máximo del conjunto de datos. Los círculos rellenos muestran valores atípicos. Las diferencias significativas (indicadas por letras diferentes) entre muestras se determinaron mediante ANOVA unidireccional (P <0,001) seguido de una comparación múltiple por pares (método de Holm-Sidak, P <0,05). El número de muestras biológicamente independientes (en el rango de n = 17–55) se proporciona en Métodos. c, Crecimiento de Acropora sp. colonias medidas como expansión de superficie por año. Los datos son media ± sem, a indica una diferencia significativa entre los conjuntos de datos (prueba t de comparación por pares, P de dos colas = 0,04). Las muestras representan islas independientes (n+B = 4; n–B = 5) en tres atolones del archipiélago de Chagos.

Datos fuente

Aplicando un modelo de mezcla de fuentes geoquímicas49 y utilizando los valores de δ15N del guano y el zooplancton como miembros finales, encontramos que alrededor del 50% del N del huésped coralino se remonta al N derivado del guano y, por lo tanto, a la absorción primaria por parte de los simbiontes. En consecuencia, la adquisición de N mediante alimentación heterótrofa del zooplancton contribuye menos del 50% al presupuesto de N del coral huésped. A lo largo de un experimento de marcado in situ de varios años, el área de las colonias de Acropora mostró tasas de crecimiento aproximadamente dos veces mayores en las aguas que rodean las islas con alta densidad de aves marinas en comparación con los arrecifes alrededor de las islas sin grandes colonias de aves marinas (Fig. 4c). Estos datos son consistentes con el aumento de aproximadamente tres veces en la extensión lineal de Acropora después del trasplante a aguas de arrecife enriquecidas con NO3 cerca de colonias de aves marinas28, lo que revela los beneficios directos del enriquecimiento de nutrientes mediado por aves marinas para el crecimiento de los corales a escala del ecosistema. En ausencia de mecanismos alternativos de translocación importantes conocidos, la vía de digestión simbionte establecida por nuestros experimentos de laboratorio ofrece una explicación plausible para la acumulación significativa de nitrógeno derivado de aves marinas por parte del huésped coralino, indicativo de una importante contribución de la digestión simbionte al presupuesto de nitrógeno de los corales. animales en arrecifes naturales.

Nuestros hallazgos experimentales muestran que los animales de coral pueden cultivar sus simbiontes y alimentarse de ellos para acceder a una reserva de N y P inorgánicos disueltos en las aguas circundantes que de otro modo no serían accesibles para ellos (Fig. 5). Si hay suficiente N y P disueltos disponibles, alimentarse de simbiontes representa un mecanismo para satisfacer plenamente las demandas de nutrientes del crecimiento de los corales. En estas condiciones, los corales funcionan en esencia de manera similar a organismos totalmente autótrofos C, N o P, como plantas, algas y procariotas fotosintéticos. Cuando el suministro de alimentos y nutrientes es demasiado bajo, el consumo continuo de simbiontes a una tasa de digestión constante puede actuar como una medida de emergencia para mantener su productividad durante un período limitado hasta que se agote la reserva de simbiontes y los corales se decoloren (Figs. 1 y 3). . Sin embargo, si los corales no pueden absorber N y P en cantidades que satisfagan la demanda de ambos socios de la simbiosis50, alimentarse de sus simbiontes en aguas empobrecidas en nutrientes puede eventualmente provocar la muerte de los corales.

a, En la visión tradicional, los simbiontes liberan grandes cantidades de C junto con cantidades modestas de N y esencialmente nada de P. En consecuencia, la captación y asimilación de N y P inorgánicos disueltos por parte del simbionte proporciona beneficios limitados al huésped. El huésped depende en gran medida de la absorción heterótrofa del N y P esenciales para obtener los componentes básicos de su crecimiento. b, según nuestros hallazgos, el huésped puede obtener acceso total al conjunto de nutrientes inorgánicos disueltos, que de otro modo no serían accesibles para los animales de coral, al adquirir N y P a través de la alimentación de simbiontes. Si el simbionte dispone de cantidades suficientemente grandes de N y P inorgánicos disueltos, el huésped puede sostener su crecimiento y sus demandas metabólicas exclusivamente mediante la agricultura y la digestión del simbionte. En condiciones de escasez de nutrientes, la asociación simbiótica puede explotar tanto las principales reservas de nutrientes, las formas inorgánicas disueltas de N y P como las formas orgánicas disueltas y en partículas de N y P. En aguas bien iluminadas, claras, cálidas y pobres en nutrientes. , la capacidad del coral para transferir recíprocamente estos compuestos vitales de N y P entre los socios de la asociación simbiótica les otorga una ventaja evolutiva y ecológica sobre las plantas o animales que están limitados a acceder a uno u otro grupo de nutrientes.

Los beneficios para el huésped coralino al alimentarse de sus simbiontes se suman a los beneficios bien conocidos que brindan sus simbiontes, como la transferencia de fotosintatos ricos en C al huésped y la retención y el reciclaje de sus productos de excreción ricos en N y P11. ,14. Además, alimentarse de los simbiontes complementa idealmente la adquisición heterotrófica de N y P del huésped porque aprovecha un conjunto de nutrientes diferente (Datos ampliados, figura 1 y tablas de datos ampliados 1 y 2). Es de destacar el crecimiento de Acropora sp. se ve potenciado por una dieta dominada por fitoplancton, lo que indica que su maquinaria digestiva está realmente bien adaptada para procesar células de algas51.

Nuestros resultados demuestran que los animales coralinos simbióticos mixotróficos pueden satisfacer una cantidad sustancial de su demanda de N y P mediante la asimilación de nutrientes inorgánicos disueltos por parte de los simbiontes y la posterior translocación al huésped a través de la alimentación de los simbiontes. Por lo tanto, demostramos que tanto los simbiontes como el huésped obtienen beneficios relacionados con el crecimiento a través del intercambio recíproco eficiente de los nutrientes celulares esenciales N y P (Fig. 5). Como asociación simbiótica, los corales pueden explotar plenamente tanto el conjunto de N y P orgánicos a través de la heterotrofia del huésped como el conjunto de N y P inorgánicos disueltos a través de la autotrofia del simbionte. Dado que las fuentes orgánicas e inorgánicas de N y P son en general escasas en aguas tropicales oligotróficas10, el estilo de vida simbiótico ofrece a los corales una ventaja verdaderamente competitiva sobre animales exclusivamente heterótrofos que dependen únicamente de N y P en formas orgánicas, o plantas exclusivamente autótrofas como las macroalgas que están restringidos a N y P en forma inorgánica disuelta. La capacidad de los socios simbióticos de beneficiarse juntos de fuentes de N y P que no serían accesibles ni al animal coralino ni a los dinoflagelados fotosintéticos fuera de su asociación les permite prosperar en ambientes donde sólo una de las fuentes de nutrientes no sería suficiente para sostener el crecimiento. El ciclo completamente cerrado de intercambio recíproco de N y P entre los socios simbióticos (Fig. 5) puede explicar el éxito evolutivo y ecológico de los corales simbióticos en hábitats de aguas cálidas bien iluminados y con nutrientes limitados. En resumen, nuestro estudio proporciona una pieza faltante del rompecabezas necesario para explicar el éxito de los arrecifes de coral en aguas oceánicas aparentemente áridas que ha intrigado a los científicos desde el trabajo pionero de Darwin para explicar por qué los arrecifes de coral crecen donde lo hacen1.

El enriquecimiento de nutrientes antropogénicos es una amenaza bien documentada para la supervivencia de los arrecifes de coral que se volverá más grave a medida que aumenten las poblaciones costeras en el futuro52,53,54,55. Por el contrario, se predice que el calentamiento global impulsará el agotamiento regional de los nutrientes inorgánicos disueltos en las aguas superficiales al aumentar la estratificación térmica de los océanos y la profundización de la línea nutricia, especialmente cerca de algunas de las islas y atolones de arrecifes de coral que se extienden por los océanos tropicales oligotróficos31. Nuestros hallazgos sugieren que esta alteración del entorno de nutrientes puede aumentar los niveles de estrés en los arrecifes de coral afectados. La falta de suministro de N y P en forma inorgánica disuelta privará directamente a los corales simbióticos de una importante fuente de nutrientes y también tendrá efectos negativos en su otra fuente importante de N y P orgánicos a través de la productividad reducida general de las aguas agotadas en nutrientes20. La falta de un suministro suficiente de nutrientes tiene el potencial de inducir el blanqueamiento y la muerte de los corales, además de la pérdida de simbiontes inducida por el estrés térmico52, agravando los graves efectos del calentamiento global en los medios de vida de cientos de millones de personas y de una gran parte de la vida marina. biodiversidad que depende del funcionamiento de los arrecifes de coral56. La adquisición de nutrientes a través de la digestión de simbiontes por parte del coral huésped probablemente tendrá un papel importante en la determinación de la respuesta de los arrecifes de coral a cambios futuros.

En la figura complementaria 1 se proporciona una descripción general de los métodos (M1 – M21) aplicados en el contexto de los experimentos.

Los corales experimentales (Tabla complementaria 1) se han cultivado y propagado por fragmentación en las instalaciones experimentales de mesocosmos de coral del Laboratorio de Arrecifes de Coral de la Universidad de Southampton desde 2008 (refs. 43, 57). Los modelos de coral para el presente estudio fueron seleccionados porque otros los han utilizado previamente en experimentos fisiológicos. Además, representan especies comunes con una amplia distribución geográfica. Además, incluyen diferentes morfologías de colonias para demostrar la amplia aplicabilidad de nuestros hallazgos. Se seleccionaron Acropora y Stylophora porque aparecen en muchos estudios previos sobre los efectos de los nutrientes en los corales simbióticos y también son corales formadores de arrecifes ampliamente distribuidos. Se incluyó E. paradivisa con su crecimiento faceloide y gran tamaño de pólipos para demostrar que los efectos son reproducibles independientemente de las características morfológicas del modelo experimental.

Las temperaturas (~27 °C) y la salinidad (~33 unidades prácticas de salinidad (psu)) en los acuarios experimentales se monitorearon regularmente y se mantuvieron constantes durante el cultivo y la experimentación a largo plazo. Los acuarios se iluminaron con lámparas de halogenuros metálicos (Aqualine 10,000, Aqua Medic), operadas en un ciclo de luz/oscuridad de 12 h, exponiendo los corales a una intensidad de luz de ~105 µmol m-2 s-1. El flujo turbulento se generó utilizando una Turbelle Nanostream 6045 (Tunze), operada a un caudal de 4.500 l h-1. Los corales se mantuvieron en condiciones repletas de nutrientes ([NO3] ≈ 12 µM, [PO4] ≈ 3 µM), simulando ambientes de nutrientes que se han descrito previamente para arrecifes con mayores tasas de crecimiento de coral (Datos ampliados, Fig. 1 y Tabla de datos ampliados 1). ). Para probar la respuesta de diferentes corales a condiciones de abundancia y limitación de nutrientes, se produjeron diez microcolonias individuales a partir de fragmentos de una colonia madre para cada una de las 10 especies experimentales (10 especies × 10 colonias = 100 colonias). Se adhirieron fragmentos de coral a baldosas de cerámica utilizando resina epoxi de dos componentes (DD Aquascape; DD The Aquarium Solution) y se les permitió regenerarse durante >4 semanas antes del inicio de los experimentos. Se utilizaron cinco colonias por especie en condiciones de abundancia y limitación de nutrientes, respectivamente. Para el experimento de pulso de nutrientes (etiquetado con 15N), se utilizaron de 7 a 10 colonias replicadas por especie para las condiciones de tratamiento y control, respectivamente. A menos que se indique lo contrario, los antecedentes taxonómicos de los simbiontes asociados con corales experimentales (Tabla complementaria 1) se confirmaron en el momento de los experimentos mediante amplificación por PCR y secuenciación de las regiones espaciadoras internas transcritas 2 (ITS2) de los genes del ARN ribosómico nuclear como descrito58,59, utilizando la clasificación de especies simbiontes de la ref. 60 (Figura complementaria 1, M1).

Los corales experimentales se mantuvieron en tanques de flujo separados en condiciones repletas de nutrientes, como se describió anteriormente, y en un sistema limitado de nutrientes ([NO3] ≈ 0,7 µM, [PO4] ≈ 0,13 µM) con el mismo diseño. Las condiciones de temperatura, salinidad, luz y flujo en el sistema limitado en nutrientes fueron idénticas en comparación con el sistema repleto de nutrientes. El nitrato se eliminó continuamente del sistema usando un reactor de nitrato (Aqua Medic), mientras que el fosfato se eliminó filtrando el agua a través de una matriz RowaPhos (DD The Aquarium Solution). Los niveles de amonio en ambos sistemas, el repleto de nutrientes y el limitado, eran constantemente bajos45. Las partículas que potencialmente podrían servir como alimento para los corales se eliminaron del agua de mar mediante microfiltración con un filtro de 10 pulgadas. Carcasa FilterPlus equipada con un filtro de polipropileno (PP) de 1 µm (TradeMark Aquatics) y esterilizada adicionalmente mediante tratamiento UV con un esterilizador UV V2 Vecton 120 (Tropical Marine Center) antes de que el agua ingresara a los compartimentos con los corales experimentales. Los tanques experimentales y las baldosas cerámicas se limpiaron periódicamente para eliminar las películas de algas (Figura complementaria 1, M2).

Los corales experimentales adheridos a baldosas de cerámica se mantuvieron en tanques de polietileno de calidad alimentaria de 3,5 litros que se sumergieron en un gran tanque de retención conectado al sistema de limitación de nutrientes. Las bombas actuales generaron un flujo de agua laminar sobre la parte superior del tanque y provocó un movimiento turbulento de agua dentro de los tanques experimentales sumergidos. Cinco días por semana, 1 h después del inicio del período de luz, estos tanques se elevaron 5 cm por encima de la superficie durante 2 h para que no se produjera intercambio de agua con el resto del sistema. El flujo de agua y la aireación dentro de los tanques de tratamiento aislados se mantuvieron con piedras difusoras. La elevación de los corales, junto con los tanques, minimizó la perturbación de los corales antes del tratamiento y todos los pólipos permanecieron expandidos. Una vez que se aislaron los tanques, se añadió al agua de cada tanque de tratamiento 1 ml de soluciones madre de NO3 y PO4 enriquecidas con 15N (10%), para alcanzar una concentración promedio de ~10 µm de NO3 y ~3 µM de PO4. Se aplicó una segunda punción después de 1 h. El tanque de control se dosificó con 2 ml de agua Milli-Q. Luego, los tanques se cubrieron con una tapa para evitar que los aerosoles y las microgotas generadas por las burbujas de aire ingresaran al sistema principal. Al final del tratamiento de adición de 2 h, se retiraron los tanques del sistema y los corales se sacaron del tanque de tratamiento y se lavaron sumergiéndolos en un tanque con agua del sistema para eliminar el agua enriquecida con nutrientes residuales. Posteriormente, los corales fueron transferidos a tanques idénticos y limpios, previamente llenos con agua del sistema, que nuevamente se sumergieron en el tanque de retención. Todos los tanques usados ​​se limpiaron con agua desmineralizada, se secaron y almacenaron para la siguiente ronda de tratamientos. Se tuvo mucho cuidado para evitar contaminaciones con NO3 enriquecido con 15N. Las baldosas que contenían los corales se limpiaron una vez por semana con un cepillo de dientes para evitar el crecimiento de algas. El experimento se realizó durante 217 días antes de que las muestras se recolectaran y congelaran para análisis posteriores (Figura complementaria 1, M3).

En los días 1, 3 y 5 de la última semana del experimento de pulso de nutrientes (etiquetado con 15N), se determinaron las tasas de absorción de nutrientes. Los corales tratados y de control se aislaron del sistema experimental en sus tanques de incubación en un volumen definido de agua con nutrientes limitados. Las concentraciones de N y P en los tanques de incubación se midieron en intervalos definidos (5, 30, 60, 65, 90 y 120 min) durante el período de incubación de 2 h después de administrar el pulso de nutrientes a los tanques de tratamiento. Para cada punto de tiempo, se recogieron muestras de agua (50 ml) de cada uno de los tanques de tratamiento y control aislados que contenían. Las muestras se filtraron a través de un filtro de jeringa Minisart de 0,2 µm en un tubo estéril de 50 ml (Falcon 50 ml Conical Centrifuge Tubes, Fisher Scientific) y se congelaron inmediatamente para su posterior análisis mediante un AutoAnalyzer (autoanalizador de flujo segmentado QuaAAtro39, Seal Analytical).

Para determinar la cantidad de nutrientes absorbidos durante el período de incubación por los corales de control y tratamiento, se integró la cantidad de nutrientes extraídos del agua. Los valores medidos para los corales mantenidos en condiciones de control limitadas en nutrientes se restaron como fondo de los valores de eliminación de nutrientes correspondientes en los tanques enriquecidos con nutrientes. Se calcularon los valores promedio para los puntos temporales correspondientes de las mediciones en los tres días diferentes. Los valores resultantes se igualaron a las cantidades de nutrientes absorbidos por los corales y se normalizaron al área de los corales. Para determinar las cantidades de N y P absorbidas durante la duración del experimento, las tasas de absorción a lo largo del tiempo se corrigieron según el cambio en el área de superficie de las colonias replicadas (Figura complementaria 1, M4).

Los corales fueron fotografiados con una cámara digital Olympus Tough F2.0 al inicio de los experimentos y luego a intervalos regulares de 2 a 3 semanas, para medir el crecimiento y la densidad de los simbiontes en respuesta a los tratamientos con nutrientes. Se siguió un procedimiento de obtención de imágenes estandarizado: primero, las colonias de coral se transfirieron a un tanque de vidrio precargado con agua de su sistema de tratamiento específico (repleto o limitado de nutrientes). Posteriormente, el tanque se colocó en una posición definida dentro de un gabinete negro especialmente diseñado, iluminado con luces LED blancas equipadas con pantallas difusoras fijadas a ambos lados y a la tapa superior del gabinete, lo que garantiza una iluminación uniforme y reproducible en todas las muestras. Posteriormente, las fotografías se tomaron con las luces de la habitación apagadas para evitar cambios en la exposición a la luz. La configuración de la cámara se mantuvo igual para todas las imágenes. Las colonias fueron fotografiadas siempre desde la misma orientación y contra escalas de tamaño y color como referencia (Coral Health Chart, CoralWatch). Las colonias ramificadas se fotografiaron desde un lado y las colonias foliosas o incrustantes desde la parte superior (Figura complementaria 1, M5).

El área de superficie visible de cada colonia de coral se determinó a partir de fotografías estandarizadas utilizando la herramienta poligonal en FIJI/ImageJ (versión 1.53). La superficie total de cada espécimen para un conjunto definido de especies se midió después de eliminar la fracción orgánica. Debido a los desafíos específicos impuestos por las diferentes morfologías de las colonias, el área total de corales ramificados se determinó utilizando la técnica de inmersión en cera de parafina61 y el método de envoltura de papel de aluminio para corales con forma de placa. Confirmamos que los dos protocolos arrojaron resultados comparables para nuestros tipos de muestras utilizando un subconjunto de muestras representativas de cada especie. Por lo tanto, las desviaciones mínimas que pueden resultar del uso de diferentes métodos entre especies con diferentes morfologías de crecimiento pasarían a formar parte de la variabilidad intraespecífica y parte de la estimación del error. Para envolver con papel de aluminio, los esqueletos de coral se cubrieron con papel de aluminio que se cortó y moldeó para adaptarse a la forma de la colonia. Luego se recortó el papel de aluminio alrededor de los bordes para que coincidiera con los límites del esqueleto y se pesó. Para convertir el peso del papel de aluminio en superficie del coral, el factor de conversión se obtuvo pesando una serie de trozos de papel de aluminio con un área de superficie conocida. Para determinar el área de la superficie utilizando la técnica de inmersión en cera, los esqueletos de coral se sumergieron en un vaso de vidrio de 1 litro que contenía cera de parafina derretida (60 °C) durante 3 segundos y se agitaron cuidadosamente para eliminar el exceso de cera. Después de 5 min, los corales se pesaron, se sumergieron nuevamente en cera durante 3 s, se secaron al aire durante 5 min y se volvieron a pesar. La diferencia de peso entre el primer y el segundo recubrimiento se usó para determinar el incremento de peso causado por el segundo recubrimiento. Para determinar el área superficial del esqueleto, se utilizó la siguiente regresión4: área de superficie (cm2) = 34,32 (cm2 g−1) × masa (g). Los valores del área total se utilizaron para extrapolar los valores intermedios de crecimiento a lo largo del tiempo escalando los valores reales del área final a los cambios en el área de la superficie visible determinados a partir de las fotografías estandarizadas. Esta transformación de datos está permitida ya que los cambios en el área de la superficie visible fueron proporcionales a los cambios en el peso, siendo este último proporcional al área 3D en condiciones de crecimiento constante (Figura complementaria 1, M6).

Se utilizaron mosaicos idénticos del mismo lote para montar todas las colonias replicadas. Además, se mantuvo vacío un conjunto de tres mosaicos y se incubaron junto a las colonias de coral en cada sistema experimental. Todas las losas se limpiaron periódicamente junto con las que contenían los corales. Los corales en sus losas de fijación se colocaron sobre papel adsorbente durante un período de goteo de 10 segundos para eliminar el agua residual. Luego se determinó la masa de las colonias de coral utilizando una balanza analítica Fisherbrand. Las baldosas de referencia se pesaron en cada momento de la recopilación de datos y su valor promedio se restó de la masa de las colonias de coral en los respectivos momentos. Las lecturas masivas se tomaron los mismos días que las fotografías (Figura complementaria 1, M7).

Al final de los experimentos, los corales se retiraron del sistema experimental y se colocaron sobre papel absorbente durante un período de goteo de 10 s. Posteriormente, las muestras se congelaron individualmente a -20 °C para su análisis posterior. Para obtener las fracciones huésped y simbionte, se eliminó cuantitativamente el tejido de coral con un aerógrafo con agua Milli-Q, se homogeneizó y la fracción simbionte se separó mediante centrifugación a 1.500 g (10 min, 4 °C). El tejido huésped contenido en el sobrenadante se volvió a centrifugar a 16.000 g (10 min, 4 °C) y se mantuvo a –20 °C para su posterior análisis. Los gránulos de simbiontes se lavaron y se volvieron a centrifugar a 16.000 g (10 min, 4 °C) y se dividieron en dos alícuotas. Para la determinación del índice mitótico, los gránulos se fijaron con formaldehído al 10% y se suspendieron en agua de mar artificial estéril a 4 °C durante la noche. Para el análisis de isótopos, los sedimentos se congelaron a -20 ° C (Figura complementaria 1, M8).

Establecimos un procedimiento para deducir las densidades de simbiontes a partir del valor de gris medio (MGV) de las fotografías de coral. El MGV, la suma de los valores en escala de grises de todos los píxeles en un área seleccionada de una imagen dividida por el número de píxeles, depende en gran medida de la cantidad de pigmentos fotosintéticos del simbionte que brillan a través del tejido huésped. En condiciones ambientales constantes, la densidad del pigmento por célula simbionte no cambia y, en consecuencia, la "oscuridad" del tejido huésped es proporcional a la densidad del simbionte62. El MGV se determinó para toda el área visible de cada coral utilizando la herramienta poligonal en FIJI/ImageJ (versión 1.53). Para extrapolar las densidades de simbiontes a partir de los valores de MGV, se construyó una curva de calibración utilizando cuatro especies de coral diferentes (M. foliosa, M. capricornis, A. polystoma y S. pistillata). Se transfirieron colonias replicadas de cada especie aclimatadas a condiciones repletas de nutrientes al sistema limitado en nutrientes. Se tomaron muestras replicadas para cada especie y se fotografiaron para determinar el MGV el día 0 (día de transferencia) y en tres momentos regulares repartidos a lo largo del experimento de 70 días. El área de la superficie del coral se determinó mediante técnicas de inmersión en papel de aluminio o cera como se describe anteriormente y los simbiontes se aislaron siguiendo protocolos establecidos (ver más abajo) y se cuantificaron mediante análisis de citometría de flujo utilizando un citómetro de flujo CytoSense (CytoBuoy) con CytoUSB v5.7.5. 7 software de adquisición de datos. Las densidades de simbiontes calculadas a partir de estos datos se representaron frente a los valores de MGV para obtener la curva de calibración (y = 2E + 6 × e−0,011X, r2 = 0,70). Posteriormente, se dedujeron las densidades de simbiontes en los diferentes momentos experimentales a partir de los valores MGV de las imágenes de coral estandarizadas. El número total real de simbiontes por colonia en un día determinado (Sn exp.) se calculó a partir de la densidad de simbiontes determinada experimentalmente y el área en el momento dado (Figura complementaria 1, M9).

Las células simbiontes fijadas en formaldehído al 10% se analizaron utilizando el citómetro de flujo CytoBuoy CytoSense y el software de adquisición de datos CytoUSB v5.7.5.7. Todas las muestras se procesaron a un caudal de ~ 5 μl s-1 y un voltaje del tubo fotomultiplicador de 100 mv. Las células se excitaron a 488 nm y se detectaron utilizando un activador de filtro de paso de banda de 588 nm (fluorescencia roja) (100 mV). Las células simbiontes se examinaron mediante dispersión frontal y dispersión lateral para eliminar los desechos. Las células de Symbiodiniaceae son fuertemente autofluorescentes, por lo tanto, para diferenciar entre células individuales y células sometidas a citocinesis, se analizaron utilizando dispersión directa frente a una fluorescencia roja (clorofila) (rojo fl total). El índice mitótico se determinó como la relación entre el número de células de una población sometidas a citocinesis y su número total de células (Figura complementaria 1, M10).

La expulsión de simbiontes de S. pistillata, A. polystoma y M. foliosa en condiciones de abundancia de nutrientes se midió recogiendo todos los simbiontes liberados en el agua durante un período de 24 h. Se colocaron tres colonias por especie individualmente en pequeños tanques replicados (~1 l) y se expusieron a condiciones de luz iguales. El flujo de agua y la aireación dentro de los tanques aislados se mantuvieron mediante piedras difusoras. Al final del período de 24 h, los corales se agitaron suavemente en el agua para desprender cualquier simbionte que aún pudiera estar adherido a su superficie exterior. Después de retirar los corales de los tanques, se recogió el volumen completo de agua de cada tanque en botellas y se centrifugó durante 10 minutos a ~1500 g para recolectar los simbiontes liberados. El sedimento celular se resuspendió en un pequeño volumen de agua y se fijó con formaldehído al 10%. Los números de células se cuantificaron utilizando un citómetro de flujo CytoBuoy CytoSense como se describió anteriormente. La tasa de expulsión (E ′) se calculó como el porcentaje de células expulsadas en relación con el número total de simbiontes de la muestra de coral correspondiente (Figura complementaria 1, M11).

El cálculo del número de simbiontes digeridos supone que el número total real de simbiontes por colonia en un día determinado (Sn) es igual al número de simbiontes resultantes de la proliferación de la reserva de simbiontes de los días anteriores (P) menos el número de simbiontes expulsados ​​por día. día (E) menos el número de simbiontes digeridos (D).

En este contexto, P se calcula multiplicando el stock de simbiontes del día anterior por la tasa de proliferación determinada experimentalmente, el índice mitótico (IM, en este caso: 4,2 ± 0,77% por día) y sumando este número al stock de simbiontes del día anterior:

El número de simbiontes expulsados ​​E se calcula multiplicando el stock de simbiontes del día anterior por la tasa de expulsión E′ determinada experimentalmente (aquí: 0,02 ± 0,01% por día).

En consecuencia, D se puede determinar restando el número de simbiontes expulsados ​​por día (E) y el número total real de simbiontes por colonia en un día determinado (Sn) del número de simbiontes resultantes de la proliferación de la reserva de simbiontes de días anteriores ( PAG).

Para que D sea válido, Sn debe coincidir con el número total real de simbiontes en el día correspondiente deducido de los datos experimentales (Sn exp.).

Con base en las ecuaciones anteriores, calculamos el crecimiento teórico del stock simbionte inicial (P) que se puede esperar de la tasa de proliferación de 4,2 ± 0,77% por día durante la duración del experimento de 203 días. Esto se contrastó con el aumento real en el número de simbiontes debido a la expansión relacionada con el crecimiento del área de coral (Sn exp.) en las densidades de células simbiontes constantes observadas y determinadas en el experimento. Se modeló D (3,5 ± 0,7% por día) para crear una curva de mejor ajuste en la que los valores de P′ coincidan con la exp. de Sn. valores en todos los momentos del experimento.

Para modelar la disminución del número de simbiontes en nuestros corales modelo (M. foliosa, M. capricornis, S. pistillata y A. polystoma) cultivados en condiciones de nutrientes limitados, utilizamos la misma fórmula con una tasa de división de 3,5 ± 0,7% y una tasa de proliferación más baja ajustada para índices mitóticos reducidos de los simbiontes expuestos a condiciones de limitación de nutrientes (0,8 ± 0,16%) (Figura complementaria 1, M12).

En mayo de 2018, se ramificó Acropora sp. Se tomaron muestras de colonias de 9 islas deshabitadas en los atolones del norte del archipiélago de Chagos, en el Océano Índico. Cuatro de las islas tenían poblaciones de aves marinas diversas y abundantes que proporcionan subsidios sustanciales de nutrientes al ambiente marino cercano a la costa, mientras que cinco de las islas tenían pocas aves marinas debido a la presencia de ratas introducidas38,63. Las islas se distribuyeron en tres atolones, con islas con alto y bajo nivel de aves marinas dentro de cada atolón (Great Chagos Bank: una isla por tratamiento, Peros Banhos: dos islas por tratamiento, Salomon: una isla con alto nivel de aves marinas y dos islas con bajo nivel de aves marinas). islas). En todo este archipiélago, el aporte de nitrógeno de las aves marinas por hectárea de isla es ~250 veces mayor en islas con densas poblaciones de aves marinas que en islas con bajos números de aves marinas38. Además, todos los corales utilizados en este estudio procedían de las llanuras del arrecife dentro de la cresta del arrecife, dentro de un radio de 300 m de la costa. Se espera que la influencia de los nutrientes oceánicos sea pequeña y constante entre los sitios. Asimismo, no existen fuentes de nutrientes antropogénicos dentro de la región de estudio, que está deshabitada y forma parte de una gran área marina protegida38. Todos los sitios de estudio estuvieron separados por al menos 3 km. Se seleccionaron al azar colonias de coral de tamaño y forma de crecimiento similares en los lados lagunares de las islas dentro de los atolones, en lugar de en los lados que dan al océano (n = 4–10 colonias por isla). De cada colonia, se eliminó un pequeño fragmento (~5 cm) utilizando un cincel. Todas las muestras se envolvieron en papel de aluminio y se congelaron inmediatamente a -20 ° C para la posterior separación del tejido huésped y simbionte (Figura complementaria 1, M13).

Acropora sp. de ramificación pequeña. las colonias se marcaron utilizando etiquetas de ganado numeradas atadas al sustrato cercano. Se marcaron entre 5 y 7 colonias por sitio en 5 islas con alta densidad de aves marinas y 4 islas con baja densidad. Todas las colonias estaban ubicadas dentro de los 300 m de la costa en los lados de la laguna de las islas. Volvimos a visitar todos los sitios en 2019 y 2021, y 5 sitios también fueron visitados nuevamente en 2020, lo que arrojó datos de 9 islas para el análisis de crecimiento. El cambio en el área plana se utilizó como métrica del crecimiento del coral, un método no destructivo comúnmente utilizado que está estrechamente relacionado con los cambios en el área de superficie tridimensional y el volumen64,65. Cada colonia marcada fue fotografiada desde arriba usando una cámara Canon S110 con una barra de escala colocada al nivel de la superficie superior del coral. El área plana se midió en cada imagen delineando el borde exterior de la colonia utilizando la herramienta de polígono en FIJI/ImageJ. El cambio en el área plana (cm2 día-1) se calculó para cada colonia como la diferencia entre la nueva superficie y la superficie anterior dividida por el número de días entre mediciones (Figura complementaria 1, M14).

Se tomaron muestras de zooplancton en marzo de 2019 y 2021 durante el día arrastrando una red de plancton y durante la noche utilizando trampas de luz. Para el muestreo diurno, se remolcó una red de plancton con un tamaño de malla de 250 µm detrás de un pequeño bote junto a los sitios donde se recolectaron los corales. En cada sitio, se realizaron 2 a 3 remolques a lo largo de la misma área paralela a la costa durante aproximadamente 20 a 30 minutos. Para el muestreo nocturno, se colocaron 2 o 3 trampas de plancton hechas con botellas de plástico de boca ancha con una abertura en forma de embudo en un extremo antes del anochecer y se recogieron a la mañana siguiente, poco después del amanecer. Se colocaron dos barras luminosas verdes en cada trampa como atrayente y las trampas se aseguraron al arrecife cerca de los sitios de recolección de coral mediante bridas. Inmediatamente después de la recolección, el contenido de la trampa se filtró a través de una malla de 250 µm. Se subdividió el plancton diurno y nocturno. Las muestras se liofilizaron antes del análisis del contenido isotópico (Figura complementaria 1, M15).

En mayo de 2018 se recolectó guano seco de hojas de plantas costeras que contenían nidos de piqueros de patas rojas (Sula sula). Se tomaron muestras de 3 islas diferentes libres de ratas (n = 9–10 por isla), y solo se tomó una muestra de cada planta. El guano se secó inmediatamente a 60 ° C durante 24 a 48 h y se dividieron en alícuotas para el análisis del contenido isotópico (Figura complementaria 1, M16).

Los gránulos simbiontes congelados (-20 °C) y el homogeneizado huésped se secaron utilizando un liofilizador Mechatech LyoDry Compact (Mechatech Systems) y se homogeneizaron hasta obtener un polvo fino con un mortero para el análisis elemental (N y P) y el contenido orgánico a granel de δ15N en abundancia natural y muestras enriquecidas con 15N (Figura complementaria 1, M17).

Para el análisis se utilizó un analizador elemental de cubo Elementar Vario PYRO que funciona en modo CNS equipado con un TCD (detector de conductividad térmica) interconectado con un espectrómetro de masas de relación isotópica de flujo continuo (IRMS) Isoprime VisION. Las muestras se pesaron en cápsulas de estaño limpias en una microbalanza Sartorius ME5 y luego se quemaron a 1.120 °C con adición de oxígeno puro. Los gases de combustión resultantes de NOx se redujeron posteriormente a N2 en la columna de reducción que se mantuvo a 850 °C. Las proporciones elementales se determinaron mediante el TCD y las proporciones isotópicas mediante el IRMS. Se utilizó sulfanilamida como estándar elemental para %N. Para la normalización de las proporciones de isótopos utilizamos USGS 40 y USGS 41 como materiales de referencia internacionales (United States Geological Survey). Además, utilizamos materiales de control de calidad adecuados, como el estándar interno de sedimentos de alto contenido orgánico (HOCS, microanálisis elemental), que se utilizó para calcular la precisión del instrumento (Figura complementaria 1, M18).

Para esto, el analizador elemental Elementar Vario Isotope Select se ejecutó en modo CN y se interconectó con un IRMS de flujo continuo Isoprime 100. Las muestras se pesaron en cápsulas de estaño limpias en una microbalanza Sartorius MP3 y luego se quemaron a 950 °C con adición de oxígeno puro. Los gases de combustión resultantes de NOx se redujeron posteriormente a N2 en la columna de reducción que se mantuvo a 550 °C. Las proporciones elementales se determinaron mediante el TCD y las proporciones isotópicas mediante el IRMS.

Usamos acetanilida como estándar elemental para %C y %N. Para la normalización de las proporciones de isótopos, utilizamos USGS 40 y USGS 41a como materiales de referencia internacionales (United States Geological Survey). Además, utilizamos materiales de control de calidad adecuados, como el estándar de proteínas (microanálisis elemental), con el que se calculó la precisión de la ejecución, así como los posibles efectos de memoria. Los valores de δ15N (‰) se calcularon de la siguiente manera: δ15N = [(Rmuestra/Restándar) − 1] × 1000] donde R es la relación entre el isótopo pesado (15N) y el isótopo ligero (14N) de la muestra o estándar (Suplementario Figura 1, M19).

Se pesaron entre 0,5 mg y 10 mg de las muestras en recipientes CEM MARSXPress PFA de 20 ml con 5 ml de ácido nítrico concentrado subhervido. Se digirieron utilizando el método CEM Plant Material One Touch (aumento de 15 minutos a 200 °C y mantenimiento durante 15 minutos) en un sistema de digestión por microondas MARS6. Las muestras digeridas se diluyeron con Milli-Q hasta 20 ml antes de tomar submuestras y diluir más para dar una dilución total de aproximadamente 1:60.000. Las muestras diluidas se enriqueceron con indio y renio para obtener una concentración de 5 partes por mil millones para que actuaran como estándares internos. Las muestras se analizaron en modo oxígeno en un Agilent 8900 QQQ-ICP-MS usando estándares sintéticos preparados a partir de estándares ICP-MS de elemento único ICP-MS de Inorganic Ventures, los estándares también se enriquecieron con In y Re a 5 partes por mil millones (Figura complementaria .1, M20).

Todos los análisis estadísticos se realizaron en Sigmaplot 13. Para monitorear los efectos de la exposición a largo plazo a condiciones repletas y limitadas de nutrientes, se recolectaron datos de peso húmedo, área relativa y valor de gris medio para colonias replicadas para cada una de las 10 especies de coral ( Se utilizaron 10 colonias replicadas por parámetro y tratamiento para 8 especies, 6 réplicas para 1 especie y 9 réplicas para 1 especie)66,67 (Tabla complementaria 1). Las colonias replicadas se consideraron réplicas técnicas y sus valores se promediaron para cada especie. Las respuestas de crecimiento específicas a condiciones de escasez y abundancia de nutrientes arrojaron resultados comparables para las 10 especies biológicas distintas (Fig. 1).

Los efectos de mejora del crecimiento del N y P inorgánicos disueltos (nitrato y fosfato) se reprodujeron en una configuración experimental completamente diferente utilizada para los experimentos de marcado con 15N (Fig. 2). Para estos estudios, se calcularon valores promedio para 7 a 10 colonias replicadas por especie y tratamiento. El tejido huésped y los simbiontes de las tres especies biológicas distintas mostraron respuestas reproducibles con respecto a la absorción de nitrato y fosfato y la partición entre los dos socios de la simbiosis.

Se analizó el mecanismo de absorción y distribución de nutrientes para cuatro especies biológicamente distintas, un subconjunto de los corales modelo que también se analizaron en los experimentos de las Figs. 1 y 2. Los hallazgos fueron reproducibles para todas las especies estudiadas (Fig. 3).

Se utilizaron regresiones exponenciales para modelar los efectos de la exposición a largo plazo a condiciones de escasez y abundancia de nutrientes sobre las densidades de simbiontes y el crecimiento de los corales (área de superficie y peso). Se utilizaron regresiones lineales para modelar el número de simbiontes digeridos frente al aumento de área (%) y el enriquecimiento en 15N entre las fracciones huésped y simbionte.

Los estudios de campo examinaron muestras de nueve islas independientes en tres atolones del archipiélago de Chagos. La replicación en las islas del mismo tipo (densidades de aves marinas altas versus bajas) reveló diferencias reproducibles que eran significativamente diferentes para los valores de δ15N de los corales huéspedes y sus simbiontes, así como para sus fuentes potenciales de nitrógeno, zooplancton y guano de aves, y nutrientes específicos del entorno. las tasas de crecimiento. Para comparar el enriquecimiento de 15N entre los corales (hospedador y simbionte) y sus fuentes de nitrógeno (zooplancton, macroalgas y guano), el número de muestras biológicamente independientes analizadas fue el siguiente: (1) para islas con alta densidad de aves marinas (+Aves): zooplancton (n = 18), macroalgas (n = 55)38, simbiontes (n = 27), coral huésped (n = 27); y (2) para islas con baja densidad de aves marinas (-Birds): zooplancton (n = 17), macroalgas (n = 45), simbiontes (n = 25), coral huésped (n = 25) (Figura complementaria 1, M21 ).

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos utilizados en este trabajo están disponibles en el repositorio de datos de la Universidad de Southampton sujetos a los términos de licencia estándar CC-BY y se puede acceder a ellos desde https://doi.org/10.5258/SOTON/D2696. Los datos originales se proporcionan con este documento.

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La financiación fue proporcionada por NERC (NE/T001364/1), Infrastructure Improvement Funding (Universidad de Southampton), la Royal Society (URF\R\201029) y la Fundación Bertarelli que contribuyen al Programa Bertarelli en Ciencias Marinas. El trabajo de campo se realizó bajo los números de permiso 0004SE18, 0001SE19, 0003SE20 y 0002SE21. Agradecemos a G. Clarke y R. Robinson por su apoyo en el mantenimiento de las instalaciones del Acuario Experimental de Coral en la Universidad de Southampton; M. Cooper por el análisis del contenido de P; M. Wilding por su ayuda técnica con los análisis de isótopos estables; J. Gittins por su apoyo al trabajo molecular de JV; y C. Dumousseaud para el análisis de la concentración de N inorgánico disuelto y PO4. Reconocemos el trabajo de estudiantes de posgrado (R. Gracie) y de pregrado (M.-M. Baker y N. Burt) que analizaron subconjuntos de datos para sus disertaciones durante el bloqueo relacionado con COVID 19.

Estos autores contribuyeron igualmente: Jörg Wiedenmann, Cecilia D'Angelo, M. Loreto Mardones

Laboratorio de Arrecifes de Coral, Ciencias Oceánicas y Terrestres, Universidad de Southampton, Southampton, Reino Unido

George Wiedenmann, Cecilia D'Angelo, M. Loreto Mardones, Shona Moore y James Vanstone

Centro Ambiental de Lancaster, Universidad de Lancaster, Lancaster, Reino Unido

Cassandra E. Benkwitt y Nicholas AJ Graham

Ciencias Oceánicas y Terrestres, Universidad de Southampton, Southampton, Reino Unido

Bastián Hambach y Paul A. Wilson

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Gal Eyal

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O Ben-Zvi

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Yossi Loya

Departamento de Ecología, Evolución y Comportamiento, Universidad Hebrea de Jerusalén, Jerusalén, Israel

suegra genin

El Instituto Interuniversitario de Ciencias Marinas, Eilat, Israel

suegra genin

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JW y CDA conceptualizaron, concibieron y desarrollaron el trabajo con el aporte de PAW, AG, YL, GE y OB-ZJW, CDA, MLM y SM diseñaron y realizaron experimentos en acuarios. JV y CDA analizaron la taxonomía de simbiontes. CEB y NAJG diseñaron y realizaron estudios de campo con aportes de JW y CDAMLM, BH y PAW diseñaron y realizaron análisis de isótopos estables con aportes de JW y CDAJW, CDA y MLM interpretaron los datos y escribieron el manuscrito con aportes de todos los demás autores.

Correspondencia a Jörg Wiedenmann.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature agradece a Kelton McMahon, Virginia Weis y los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

(a) Ejemplos de la disponibilidad de N en diferentes formas químicas en aguas de arrecifes que pueden ser absorbidos por corales simbióticos. (b) Capacidad de los corales simbióticos para absorber nitrógeno en diferentes formas químicas, incluidos los aminoácidos libres disueltos (DFAA). Las barras representan el rango de disponibilidad y capacidad de absorción de nitrógeno definido por los valores límite superior e inferior deducidos de la literatura publicada. Las referencias relevantes y las medidas de transformación de unidades se resumen en las Tablas de datos ampliados 1 y 2. Los valores de N inorgánico disuelto (DIN) proporcionados en (a) son para (i) áreas de surgencia en las que la dominancia de coral aumenta en un 44% en comparación con hábitats comparables con menos exposición a surgencias impulsadas por olas internas y para (ii) aguas de arrecife en las que el suministro de nutrientes por parte de las aves marinas da como resultado valores elevados de DIN (hasta >90% de nitrato) y un crecimiento tres veces mayor de Acropora formosa.

Los puntos de datos representan medias ± error estándar (barras de error de línea continua: cambios en N, barras de error de línea punteada: P). n = 4 especies independientes: A. polystoma, S. pistillata, M. capricornis, M. foliosa. Se analizaron de 6 a 10 colonias por especie. En el gráfico se dan las ecuaciones de ajustes lineales y R2. Las correlaciones entre variables de cada ajuste son significativas con p < 0,0001.

Este archivo contiene la figura complementaria 1 y la tabla complementaria 1.

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Reimpresiones y permisos

Wiedenmann, J., D'Angelo, C., Mardones, ML et al. Los corales formadores de arrecifes cultivan y se alimentan de sus simbiontes fotosintéticos. Naturaleza (2023). https://doi.org/10.1038/s41586-023-06442-5

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Recibido: 05 de diciembre de 2022

Aceptado: 17 de julio de 2023

Publicado: 23 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41586-023-06442-5

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